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珊瑚:珊瑚與共生藻

99/01/13 瀏覽次數 58939
細胞內的太陽能發電機

你可知道珊瑚細胞內有著神奇的「太陽能」發電機嗎?這神奇的發電機不僅可以把太陽能轉化成可儲存的能量供珊瑚使用,也可吸收珊瑚的含氮廢物,把它轉換成可利用的養分。更神奇的是,隨著珊瑚的成長,這發電機能自我複製增加數目,以符合長大的珊瑚所需。

有趣的是,如此先進的「發電機」可以直接從珊瑚媽媽傳給珊瑚寶寶,或是在成長過程中自己跑進來。但天下沒有白吃的午餐,要控制管理這群有智慧的發電機,珊瑚寶寶也必須下許多功夫!

這太陽能發電機到底是啥?我們早就知道動物細胞內都有發電機,那叫做粒線體(mitochondria),而這個「太陽能」發電機又是什麼呢?答案就是—共生藻(Symbiodinium sp.)。

動物與植物的親密共生

共生(symbiosis)是指兩種生物體為了互助而共同生活在一起,而依照共生的「親密程度」,還可以分為外共生及內共生。

外共生是屬於「普遍級」的關係,共生體與宿主可以靠得很近,但仍限於宿主的表面,大者如海葵與小丑魚,小者如生存在腸道表面的益生菌(腸道菌),都是外共生的例子。內共生則是「限制級」的關係,共生體與寄主的關係非常親密,寄主完全接納「特定」的共生體進到細胞內或組織內的細胞間質中生活。科學家發現,海葵、水母、珊瑚及許多海洋無脊椎動物都能與共生藻進行「限制級」的內共生現象。

以珊瑚為例,珊瑚是二胚層動物,身體的組織只有外胚層與內胚層,在珊瑚成蟲體內,共生多發生在內胚層,共生藻幾乎占據了整個內胚層。共生藻在珊瑚體內依然能進行光合作用,並把產物供給珊瑚使用,是珊瑚成長所需養分的主要來源。珊瑚的白化是因為與共生藻間的親密關係遭到破壞,以致共生藻離開了珊瑚,而長期失去共生藻的珊瑚會漸漸地走向死亡。由此可知,維持與共生藻的親密關係,對於珊瑚的健康及命運是非常重要的,深入了解牠們之間的親密關係,有助於對保育及海洋生命科學的應用提供重要策略。
 
珊瑚會因海水溫度的升高或其他環境變化而白化(右),這時珊瑚體內的共生藻已經離開,珊瑚的健康狀況岌岌可危。珊瑚會因海水溫度的升高或其他環境變化而白化(右),這時珊瑚體內的共生藻已經離開,珊瑚的健康狀況岌岌可危。
 
近年來許多國家遭到糧食供應不足的困擾,飼料玉米等農作又拿去生產生質能源,造成養殖業者的成本節節升高,肉類價格因而飆漲。有人曾幻想,如果養豬養雞能像種菜一樣,給牠陽光、空氣和水就可以長大,該有多好!有識之士對這種幻想可能會嗤之以鼻,但神奇的是,珊瑚竟然辦到了!珊瑚能命令一群居住在體內的房客(共生藻)交出 90% 以上的光合作用產物當作「房租」,因此只要每天定時做做日光浴,記得收房租,就衣食無缺了。

但房租這麼高,共生藻不會抗議嗎?房租又是怎麼計算的呢?會隨環境物價波動嗎?珊瑚又如何避免共生藻呼朋引伴白吃白住呢?牠們又是如何溝通對話以維持互利的共生關係呢?這些問題都是我們所好奇的。答案若能揭曉,不僅能夠使珊瑚不會因環境變遷而白化死亡,甚至可能製造出「綠巨人」,或衍生出創新的生物科技應用喔!
 
珊瑚與共生藻的關係如同房東與房客

破解珊瑚親密對話之鑰

戀愛中的男女可以透過溫柔的言語及親密的肢體動作溝通愛意,馴獸師可以利用食物及鞭子駕馭勇猛的獅子,珊瑚與共生藻又是怎麼溝通的呢?牠們之間如何交流呢?這有點困難了!因為牽扯到複雜的動物細胞與植物細胞間的交互作用,尤其是珊瑚!

珊瑚雖然只有兩個胚層,但組織細胞奇特複雜,並無明顯特化的器官。共生藻又只躲在內胚細胞中,若用傳統的萃取法進行生化分析,經常受到外胚層組織細胞的干擾,而無法看清楚內胚層細胞與共生藻間的生化反應。不論是以蛋白質體學策略比較蛋白質的變化,或以基因質體學策略分析基因表現的差異,外胚層大量表現的基因及蛋白質產物,往往掩蓋了共生藻與珊瑚的對話訊號,這個瓶頸一直糾纏著研究珊瑚共生機制的科學家。

在國內,這方面的研究似乎漸露曙光。國立海洋生物博物館有一群來自不同專業背景的研究人員,透過同心合力的團隊合作,帶領著東華大學海洋生物科技研究所的學生,開始有效率地探索及解答珊瑚共生的奧祕。

最近,在研究團隊的努力下,終於建立了珊瑚胚層的分離技術,暫稱為「珊瑚人工褪皮技術」。利用這項技術萃取蛋白質或分析基因表現時,可以使外胚層褪下分開,不再受到它的干擾,因此能準確地分析共生細胞的基因表現變化,加速調控共生機制分子機轉的研究。同時,在團隊合作以及充分應用台灣豐沛的海洋資源和各式分析儀器下,已漸漸發現許多珊瑚與共生藻從前不為人知的祕密。珊瑚與共生藻的關係如同房東與房客
 
火炬珊瑚的觸手浸泡在黏液溶解劑中後,含有綠螢光蛋白的外胚層就有如褪皮般脫落,內胚層組織呈現褐色,含有大量共生藻。火炬珊瑚的觸手浸泡在黏液溶解劑中後,含有綠螢光蛋白的外胚層就有如褪皮般脫落,內胚層組織呈現褐色,含有大量共生藻。

共生藻在珊瑚體內的旅程

珊瑚的生殖方式通常是分裂生殖(無性生殖),只有在特定時期才行有性生殖,即產生配子(精、卵)。當珊瑚把配子放出體外時,這些精子和卵子在湛藍的海洋中邂逅結合,然後吸收共生藻一同發育成新的珊瑚個體。然而像火炬珊瑚(Euphyllia glabrescens)等對後代有更貼心的照顧,牠們讓精子與卵子在體內先結合發育成胚胎,並給予共生藻,等到發育成幼苗時再釋放到海洋中,在這個時候,共生藻就已經存在於火炬珊瑚幼苗體內了。
 
珊瑚本身在可見光下並沒有明顯的體色,共生藻則呈現深褐色,從外觀可以看到共生藻在珊瑚幼苗體內有特定的分布。在接近口部處密度最高,越往底部共生藻越少,而且當這些幼苗著床之後,觸手就由原先共生藻集中的位置,即口的周圍,開始分化出來。經由螢光顯微鏡觀察,可以看到共生藻呈現紅色螢光(葉綠素的螢光),而口部具有強烈的綠色螢光(綠螢光蛋白)。在胚胎發育的過程中,當口的結構形成,表示胚層的翻轉已經完成時,胚胎的內、外胚層的結構已然成形。

由組織切片發現,有別於一般珊瑚成蟲,火炬珊瑚幼苗除了內胚層有共生藻,外胚層也有共生藻存在。尤其在幼苗剛放出體外的第1天,幾乎 80% 左右的共生藻存在於外胚層。隨著幼苗的成長,在外胚層的共生藻數量逐漸減少,在內胚層則漸漸增加。直到幼苗開始著床分化出觸手後,共生藻幾乎都在內胚層了。
 
火炬珊瑚觸手組織切片火炬珊瑚觸手組織切片
 
這說明或許外胚層不適合共生藻長期生存,因此可能經由中膠層逐漸轉移到內胚層,內胚層則是最適合共生藻生存的地方,因此生長較快。由此觀之,共生藻在珊瑚的體內可能是不斷地旅行,尋覓合適的棲所。

由於共生藻是植物,其生理狀況受到光線的影響非常大,不論是進行光合作用或細胞分裂的調控,都直接與光線有關。在正常光暗周期下的珊瑚幼苗,在 6 天後僅剩 10% 的共生藻還停留在外胚層。但若是以暗處理或施以藥劑干擾共生藻的光合作用,多達 40 ~ 50% 的共生藻仍停留在外胚層,無法遷移。

研究人員推測,珊瑚外胚層大量的綠螢光蛋白就好像一層太陽眼鏡,可以遮掉過量的紫外光及藍光。當幼苗在母體中時,有母體綠螢光蛋白的保護,可藉以調控內胚層中的共生藻。但離開母體後,就直接暴露在陽光下了,因此幼苗外胚層中的共生藻可能為了避免過強的光線照射,開始遷移到內胚層。也或許是珊瑚幼苗為了保護或調控共生藻,而主動把它搬移到內胚層。這些微妙的機制,顯示出珊瑚與共生藻之間有奇特的生命聯結。
 
珊瑚與共生藻進行「細胞內」的共生,把共生藻收納到自己的細胞內,非常細心溫柔地照顧著共生藻(上)。圖下顯示火炬珊瑚幼苗,左起為漂浮期、著床幼苗、顯微鏡下的著床幼苗(共生藻呈紅色)。珊瑚與共生藻進行「細胞內」的共生,把共生藻收納到自己的細胞內,非常細心溫柔地照顧著共生藻(上)。圖下顯示火炬珊瑚幼苗,左起為漂浮期、著床幼苗、顯微鏡下的著床幼苗(共生藻呈紅色)。
 
向共生藻打暗號

在最新的研究中還發現,珊瑚綠螢光蛋白的功能除了遮蔽強光外,可能還扮演控制共生藻細胞分裂的角色!在實驗室裡,共生藻可以由珊瑚組織中分離出並單獨培養,這時的共生藻是處於非共生狀態。非共生狀態的共生藻平均每 24 小時可以完成一次細胞分裂,由1顆分裂成 2 顆,若環境合適,再過 24 小時後,2 顆就會分裂成 4 顆。依此類推,很快就會衍生出龐大的共生藻族群。

但是在共生狀態時,共生藻就不能毫無限制地分裂了,因為在珊瑚組織細胞內,空間有限,而且珊瑚也不能任由共生藻大量複製而塞爆自己。然而珊瑚是如何控制共生藻的分裂呢?

之前的研究顯示,在珊瑚體內的共生藻族群,僅有約 5% 在進行細胞分裂,但單獨培養的共生藻族群,則有 50% 以上在進行分裂。珊瑚究竟是透過什麼機制,只准許 5% 的共生藻進行分裂呢?除了科學家很早就提出的,珊瑚可能利用養分來控制共生藻細胞複製等假設外,又發現了另外的可能機制!

實驗發現,單獨培養的共生藻只受藍光的刺激而分裂,不受其他波長的光線如紅光等的影響。因此當沒有藍光時,共生藻就無法進行正常的細胞分裂。

更有趣的是,若是以珊瑚的綠螢光蛋白(專門吸收紫外線及藍光而發出綠螢光的蛋白)來遮蔽或直接加入單獨培養的共生藻時,共生藻細胞分裂的比率就明顯下降。可見珊瑚是用綠螢光蛋白向共生藻打暗號!把刺激分裂的藍光吸收遮蔽,提醒共生藻不能過度地分裂,以維持體內數目的恆定。
 
物種豐富的珊瑚礁生態物種豐富的珊瑚礁生態
 
研究珊瑚共生的願景

造礁珊瑚是海洋中珍貴的寶藏,雖然在全球海洋裡所占的面積並不多,卻在整個海洋生態系中占有舉足輕重的地位。大部分的造礁珊瑚都與共生藻進行互利的共生現象,而共生現象的和諧與否,則直接影響珊瑚本身的健康。

不僅如此,共生現象也提供了一項非常重要的研究模式,來解答為何一種植物(如共生藻)能夠在動物細胞中生存,並且彼此調控影響。了解這種親密的關係,不但可以讓我們對於動物免疫系統的調控有所領悟,而且有助於了解動物與植物在演化過程中的相互影響。

我們由衷地希望經由多種生物學的層面,從分子、細胞、組織及個體的層次,對珊瑚與共生藻之間的共生現象做更全面且深入的研究。
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